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Metabolism and signal transduction of the plant immune signal pipecolic acid

Subject Area Organismic Interactions, Chemical Ecology and Microbiomes of Plant Systems
Plant Biochemistry and Biophysics
Plant Genetics and Genomics
Plant Physiology
Term from 2013 to 2021
Project identifier Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) - Project number 241352156
 
Final Report Year 2022

Final Report Abstract

Nachdem wir als erste Forschergruppe die große Bedeutung des Pipecolatweges für die Systemisch Erworbene Resistenz (SAR) in Pflanzen erkannt hatten und alle drei Schritte der Stress-induzierbaren Biosynthese der N-Hydroxypipecolinsäure (NHP) aus L-Lysin biochemisch charakterisierten, wurde in der zweiten Phase des DFG-finanzierten Projektes „Stoffwechsel und Signaltransduktion des pflanzlichen Immunsignals Pipecolinsäure“ weiterführende Fragestellungen beantwortet. Die Biosynthese der NHP über ALD1 und FMO1 wird durch den Transkriptionsfaktor WRKY33 positiv verstärkt. Darüber hinaus wird NHP zu zwei Glucosekonjugaten, NHP-β- Glucosid (NHPG) und NHP-Glucoseester (NHPGE), deren Pathogen-induzierte Akkumulation im Arabidopsis-Blatt in reziproker Weise über den Salicylsäure (SA)-Signalweg beeinflusst wird, metabolisiert. Wir identifizierten die stark Pathogen-regulierte Glykosyltransferase UGT76B1 als NHP-metabolisierende NHPG-Synthase und charakterisierten das Enzym biochemisch. Bemerkenswerterweise glykosyliert UGT76B1 sowohl NHP als auch SA und wandelt somit die beiden Schlüsselsignale der SAR in die inaktiven Glucoside NHPG bzw. SAG um. Detaillierte Metabolitenanalysen und Resistenzassays mit UGT76B1-Defektmutanten bzw. Überexpressionslinien deckten auf, dass UGT76B1 als zentrales Schalterprotein wirkt, das die basale Immunität naiver Pflanzen auf einem niedrigen Niveau hält und den SAR-Zustand inokulierter Pflanzen durch die simultane Inaktivierung der beiden Schlüsselsignale NHP und SA beendet. Somit koordiniert UGT76B1 die für Pflanzen wichtige, umweltabhängige Balance zwischen Wachstums- und Verteidigungsfähigkeit. Unsere RNA-Sequencing-Analysen zeigten auf, dass eine exogene NHP-Gabe ausreicht, um eine transkriptionelle Antwort im Arabidopsis-Blatt zu erzeugen, die der biologisch-induzierten SAR-Antwort stark ähnelt. Auf der Suche nach stromabwärts vom NHP-Signal wirkenden Faktoren identifizierten wir den transkriptionellen Co-Regulator NPR1 und TGA Transkriptionsfaktoren als Schlüsselmediatoren der NHP-induzierten Resistenz- und Transkriptionsantwort bei der SAR. Nach einem lokalen Pathogenkontakt vermitteln die TGA-Faktoren dabei vor allem systemische Änderungen der Abwehrgen-Transkription. NHP bindet im Gegensatz zur SA nicht direkt an NPR1 und leitet das NHP-Signal auf bisher ungeklärte Weise weiter. Wir zeigten weiterhin, dass eine Hauptfunktion der NHP die Etablierung eines Priming-Zustandes darstellt, der Pflanzen erlaubt, schneller und effizienter künftige Pathogenangriffe abzuwehren. Das über NHP induzierte Priming wird durch die SA verstärkt und verläuft NPR1-abhängig. Mehrere unabhängige Ergebnisse weisen darauf hin, dass ein Teil des im lokal-inokulierten Blatt gebildeten NHP während der SAR-Etablierung in entfernte Blätter wandert. So akkumuliert NHP bereits in den entfernten Blättern lokal inokulierten Arabidopsis-Pflanzen, bevor andere systemische Abwehrreaktionen nachweisbar sind. Obwohl die Arabidopsis-Mutante tga/2/5/6 ist nicht in der Lage ist, die Expression der NHP-Biosynthesegene ALD1 und FMO1 in den entfernten Blättern zu aktivieren, akkumuliert sie systemisch zwar reduzierte, aber signifikante Mengen an NHP, was durch eine Translokation aus dem inokulierten Blatt erklärbar ist. Ein Blatt-zu-Blatt-Transport konnte durch Applikationsexperimente mit exogener (D9-markierter) NHP direkt nachgewiesen werden. Schließlich akkumuliert NHP auffällig stark im Phloem-Saft der Gurke, der aus den Petiolen inokulierter und entfernter Blätter gewonnen wurde. Schließlich legen unsere Ergebnisse nahe, dass sowohl der NHP-Biosyntheseweg als auch die Wirksamkeit der NHP als SAR-induzierende Substanz in den Angiospermen konserviert ist. Dabei schützt NHP vor den Angriffen eines breiten Spektrums von Pathogenen mit unterschiedlichsten Infektionsweisen.

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