Die Rolle des „Sensory Neuron Membrane Protein 1“ (SNMP1) bei der olfaktorischen Signaldetektion in Insekten

• Antragsteller: Professor Dr. Jürgen Krieger
• Fachliche Zuordnung: Kognitive, systemische und Verhaltensneurobiologie ; Biologie des Verhaltens und der Sinne ; Molekulare Biologie und Physiologie von Nerven- und Gliazellen
• Förderung: Förderung von 2019 bis 2024
• Projektkennung: Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) - Projektnummer 415058109

• Erstellungsjahr: 2024

Zusammenfassung der Projektergebnisse

Studien an holometabolen Insekten, speziell Drosophila melanogaster und Mottenarten, belegen eine zentrale Rolle des “Sensory Neuron Membrane Protein 1” (SNMP1) bei der sensitiven Erkennung von Pheromonen durch spezialisierte olfaktorische sensorische Neurone (OSN) der Sensillen auf der Antenne. Dabei fungiert SNMP1 offenbar als Co-Rezeptor bestimmter Odorantrezeptoren. Seine Funktion in hemimetabolen Insekten sowie seine Relevanz für die Erfassung genereller Duftstoffe, die z. B. Futterquellen anzeigen, waren dagegen bislang unbekannt. Mittels einer CRISPR/Cas9-generierten SNMP1-Knockout-Linie der Wüstenheu-schrecke Schistocerca gregaria konnten wir nun erstmals in einem hemimetabolen Insekt die Bedeutung dieses Proteins für die korrekte Pheromonerfassung und das pheromongesteuerte Verhalten zeigen. So war in Abwesenheit von SNMP1 die Empfindlichkeit von OSNs der Antennen für das aromatische „Courtship Inhibition Pheromon“ Phenylacetonitril (PAN) signifikant reduziert und als Folge die Aktivität von Projektionsneuronen im antennalen Lobus des Gehirns verringert. Zudem fanden wir eine klare Beeinträchtigung des PAN-gesteuerten „Courtship“-Verhaltens. Weitere Studien zeigten, dass SNMP1 für die sensitive Erfassung weiterer Pheromone und von Pflanzenduftstoffen aromatischer Natur wichtig ist, was auf eine funktionelle Spezialisierung des S. gregaria SNMP1 und auf eine entscheidende Rolle auch in der Detektion genereller Duftstoffe hinweist. Anders als vor Projektstart bekannt, deckten immunhistochemische Studien mit Subtypspezifischen Antikörpern auf, dass SNMP1 in S. gregaria nicht nur in den Dendriten bestimmter OSNs lokalisiert ist, sondern auch in der Mikrovillimembran von „Support cells“ (SCs); im Vergleich dazu war der SNMP2-Subtyp nur in den Mikrovilli von SCs nachzuweisen. Da SCs die Homöostase der Sensillenlymphe (SL) kontrollieren, welche die Dendriten der OSNs umgibt, und SNMPs der CD36 Rezeptor/Transporter-Familie angehören, wurde für in SCs exprimierte SNMP-Typen eine Rolle bei der physiologisch wichtigen „Clearance“ der SL von Produkten der Duftstoffinaktivierung postuliert. Zur Prüfung dieser Hypothese wurde das SNMP2 der Lepidopteren Heliothis virescens und Bombyx mori untersucht, bei denen Pheromonkompo-nenten zu korrespondierenden Fettsäuren umgewandelt werden. Unter Verwendung eines fluoreszierenden Fettsäure-Analogons (FFA) konnten wir in Zellkulturstudien erstmals einen SNMP2-vermittelten Zellimport zeigen. Studien an Antennen ergaben zudem, dass SNMP2-exprimierende SCs das FFA aus der SL aufnehmen. Zusammenfassend sprechen unsere Befunde an S. gregaria für eine duale Funktion von SNMP1 in bestimmten Insekten. Dabei ist SNMP1 in OSNs von fundamentaler Bedeutung für die sensitive Detektion bestimmter Pheromone und genereller Duftstoffe. Außerdem hat es eine Funktion in SCs und könnte, wie erstmals für einen SNMP2-Subtyp von Insekten gezeigt, von zentraler Bedeutung für die wichtige „Clearance“ der Sensillenlymphe sein.

Projektbezogene Publikationen (Auswahl)

• Targeting the role of “Sensory Neuron Membrane Proteins” in insect olfaction – insights from expression patterns. European Symposium for Insect Taste and Olfaction (16th ESITO), Villasimius, Italy. (Poster).
  Cassau. S., Jiang, X., Blankenburg, S., Pregitzer, P., Lemke, R.S., Breer, H., Fleischer, J. & Krieger, J.
  
• The role of SNMPs in insect olfaction. Cell and Tissue Research, 383(1), 21-33.
  Cassau, Sina & Krieger, Jürgen
  
• Molecular mechanisms of pheromone detection. Insect Pheromone Biochemistry and Molecular Biology, 355-413. Elsevier.
  Fleischer, Jörg & Krieger, Jürgen
  
• Sensory neuron membrane proteins (SNMPs) indicate distinct roles in olfactory signal detection in insects. XXVI International Congress of Entomology (ICE), Helsinki, Finnland. (Poster).
  Cassau, S., Sander, D., Karcher, T., Laue, M., Hause, G., Breer, H. & Krieger, J.
  
• The Sensilla-Specific Expression and Subcellular Localization of SNMP1 and SNMP2 Reveal Novel Insights into Their Roles in the Antenna of the Desert Locust Schistocerca gregaria. Insects, 13(7), 579.
  Cassau, Sina; Sander, Doreen; Karcher, Thomas; Laue, Michael; Hause, Gerd; Breer, Heinz & Krieger, Jürgen
  
• Exploring the role of sensory neuron membrane proteins in moth and locust olfaction. European Symposium for Insect Taste and Olfaction (18th ESITO), Villasimius, Italy. (Invited talk).
  Krieger, J.
  
• SNMP1 is critical for sensitive pheromone detection and pheromone-controlled behaviors in the desert locust Schistocerca gregaria. 15th Göttingen Meeting of the German Neuroscience Society, Göttingen, Germany. (Poster).
  Lehmann, J., Libnow, J., Khosravian, M., Chang, H., Knaden, M., Hansson, B.S., Krieger, J. & Fleischer, J.
  
• Targeting the role of “Sensory Neuron Membrane Proteins” in moth and locust olfaction. MPI for Chemical Ecology, Jena, Germany. (Invited talk).
  Krieger, J.
  
• The role of SNMP2 in the olfactory system of moths. 15th Göttingen Meeting of the German Neuroscience Society, Göttingen, Germany. (Poster)
  Cassau, S. & Krieger J.
  
• The sensilla-specific expression and subcellular localization of SNMP1 and SNMP2 reveal rovel rnsights into their roles in the antenna of the desert docust Schistocerca gregaria. 15th Göttingen Meeting of the German Neuroscience Society, Göttingen, Germany. (Poster).
  Krieger, J., Sander, D., Degen, A., Karcher, T., Krüger, S., Laue, M., Hause, G., Breer, H. & Cassau, S.
  
• The specific expression patterns of sensory neuron membrane proteins are retained throughout the development of the desert locust Schistocerca gregaria. Current Research in Insect Science, 3, 100053.
  Cassau, Sina; Degen, Angelina; Krüger, Stephanie & Krieger, Jürgen
  
• Evidence for a role of SNMP2 and antennal support cells in sensillum lymph clearance processes of moth pheromone-responsive sensilla. Insect Biochemistry and Molecular Biology, 164, 104046.
  Cassau, Sina & Krieger, Jürgen
  
• SNMP1 is critical for sensitive detection of the desert locust aromatic courtship inhibition pheromone phenylacetonitrile. BMC Biology, 22(1).
  Lehmann, Joris; Günzel, Yannick; Khosravian, Maryam; Cassau, Sina; Kraus, Susanne; Libnow, Johanna S.; Chang, Hetan; Hansson, Bill S.; Breer, Heinz; Couzin-Fuchs, Einat; Fleischer, Joerg & Krieger, Jürgen