Verrechnungsprinzipien und Mechanismen der Himmelskompass-abhängigen Kopfrichtungskodierung in der Wüstenheuschrecke

• Antragsteller: Professor Dominik M. Endres, Ph.D.; Professor Dr. Uwe Homberg
• Fachliche Zuordnung: Kognitive, systemische und Verhaltensneurobiologie ; Experimentelle und theoretische Netzwerk-Neurowissenschaften
• Förderung: Förderung von 2020 bis 2024
• Projektkennung: Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) - Projektnummer 452193090

• Erstellungsjahr: 2024

Zusammenfassung der Projektergebnisse

Die Orientierung im Raum ist von grundlegender Bedeutung für alle Tiere, insbesondere aber für Arten wie Insekten und Wirbeltiere, die in der Lage sind, große Distanzen in kurzer Zeit zu überwinden. Lokale wie globale Hinweise, sowie interne Signale erlauben es diesen Tieren, innerhalb und jenseits ihrer bekannten Umgebung effizient zu navigieren, zu einem Nest zurückzufinden, oder zielgerichtete saisonale Wanderungen auszuführen. Bei Insekten spielt der Zentralkomplex eine zentrale Rolle in der Navigationskontrolle. Er erhält eine Vielzahl sensorischer Eingänge in seinen Schichten, und besteht, wie bei Wüstenheuschrecken und Fruchtfliegen gezeigt, aus Reihen von Kolumnen, die zusammen eine interne Repräsentation des Raumes um das Tier bilden (Kopfrichtungs-Kodierung). Wüstenheuschrecken sind saisonal wandernde Insekten. Kompass-Kodierung im Zentralkomplex der Heuschrecke basiert weitgehend auf der Position der Sonne, genauer, dem Sonnenazimut und dem zugehörigen Polarisationsmuster des Himmels. Während Modellierungen basierend auf Daten der Fliege Drosophila einen Ringattraktor-Mechanismus vorschlagen, um den internen Kompass im Zentralkomplex zu erklären, sind die Mechanismen der Kompassbildung und seiner Änderungen bei Drehungen des Tieres bei der Heuschrecke weniger gut verstanden. Mehrere deutliche Unterschiede in der neuronalen Organisation des Zentralkomplexes zwischen der Fliege und der Heuschrecke veranlassten uns dazu, in Modellen zu testen, ob eine stabile Repräsentation der Kopfrichtung im Zentralkomplex der Heuschrecke generiert werden kann und wie Verschiebungen in dieser Repräsentation bei Drehbewegungen des Tieres zustande kommen können. Die Modellierung zeigte, dass das neuronale Netzwerk im Zentralkomplex der Heuschrecke eine robuste Kodierung der Kopfrichtung ermöglicht. Es kann zielgerichtete Kommandos auch bei Störungen wie simulierten Windstößen generieren. Anders als bei Drosophila ergab sich aber keine Lösung für Verschiebungen des Aktivitätsmaximums im Kompass bei Rechts- oder Linksdrehungen durch einen Feedforward-Prozess, sondern erforderte Drehrichtungs-abhängige Neuromodulation. Die Modellierungsparameter basierten weitgehend auf den physiologischen und morphologischen Eigenschaften der Zentralkomplexneurone. Kolumnäre Neurone des Zentralkomplexes, die empfindlich auf Eigendrehungen reagierten, wurde in der Heuschrecke identifiziert und scheinen homolog zu drehempfindlichen Neuronen der Fliege zu sein. Zusammen genommen zeigen die Daten und Modellierungen, dass zielgerichtete Steuerung mit einem neuronalen Netzwerk basierend auf Daten der Wüstenheuschrecke möglich ist.

Projektbezogene Publikationen (Auswahl)

• Organization and neural connections of the lateral complex in the brain of the desert locust. Journal of Comparative Neurology, 529(15), 3533-3560.
  Hensgen, Ronja; Göthe, Jonas; Jahn, Stefanie; Hümmert, Sophie; Schneider, Kim Lucia; Takahashi, Naomi; Pegel, Uta; Gotthardt, Sascha & Homberg, Uwe
  
• A model for optic flow integration in locust central-complex neurons tuned to head direction. Proc Annu Meeting Cog Science Soc 44.
  Pabst K., Zittrell F., Homberg U. & Endres D.M.
  
• Myoinhibitory peptides in the central complex of the locust Schistocerca gregaria and colocalization with locustatachykinin‐related peptides. Journal of Comparative Neurology, 530(15), 2782-2801.
  Hensgen, Ronja; Dippel, Stefan; Hümmert, Sophie; Jahn, Stefanie; Seyfarth, Jutta & Homberg, Uwe
  
• Performance of polarization-sensitive neurons of the locust central complex at different degrees of polarization. Journal of Comparative Physiology A, 208(3), 387-403.
  Hensgen, Ronja; Zittrell, Frederick; Pfeiffer, Keram & Homberg, Uwe
  
• Receptive field structures for two celestial compass cues at the input stage of the central complex in the locust brain. Journal of Experimental Biology, 225(4).
  Takahashi, Naomi; Zittrell, Frederick; Hensgen, Ronja & Homberg, Uwe
  
• The sky compass network in the brain of the desert locust. Journal of Comparative Physiology A, 209(4), 641-662.
  Homberg, Uwe; Hensgen, Ronja; Jahn, Stefanie; Pegel, Uta; Takahashi, Naomi; Zittrell, Frederick & Pfeiffer, Keram
  
• Integration of optic flow into the sky compass network in the brain of the desert locust. Frontiers in Neural Circuits, 17.
  Zittrell, Frederick; Pabst, Kathrin; Carlomagno, Elena; Rosner, Ronny; Pegel, Uta; Endres, Dominik M. & Homberg, Uwe
  
• Organization of descending neurons in the brain of the desert locust. Journal of Comparative Neurology, 531(14), 1350-1380.
  Staudacher, Erich M.; Cigan, Michel‐Leon; Wenz, Felix; Pollun, Aleksandra; Beck, Sascha; Beck, Marius; Reh, Fabienne; Haas, Judith & Homberg, Uwe
  
• A computational model for angular velocity integration in a locust heading circuit. openRxiv.
  Pabst, Kathrin; Gkanias, Evripidis; Webb, Barbara; Homberg, Uwe & Endres, Dominik
  
• From sky to compass: a model of the desert locust sky-compass circuit. Bernstein Conference
  Pabst K., Homberg U. & Endres D.