Molecular analysis on the function of metal-transport systems in the chloroplast envelope membranes

• Applicant: Professorin Dr. Katrin Philippar
• Subject Area: Plant Physiology
• Term: from 2004 to 2015
• Project identifier: Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) - Project number 5420306

• Final Report Year: 2019

Final Report Abstract

In den Blättern von Pflanzen ist der Chloroplast, der vor ca. 2-3 Milliarden Jahren durch die Endosymbiose einer eukaryotischen Wirtszelle und einem photosynthetisch-aktiven Bakterium entstanden ist, für die Photosynthese verantwortlich. Hierbei werden unter Verwendung von Sonnenlicht und CO2 Zucker und Sauerstoff gebildet. Auf diese Weise wird auf der Erde die Grundlage für alle Lebewesen, die auf Sauerstoff und eine Kohlenstoff-basierte Ernährung angewiesen sind, geschaffen. Aufgrund seiner Redox-Eigenschaften übernimmt das Übergangsmetall Eisen eine zentrale Rolle in der Elektronentransportkette der Photosynthese innerhalb der Chloroplasten. Dafür muss Eisen aus dem Zellplasma zunächst in den Chloroplasten aufgenommen werden. Der Eisentransport über die beiden Hüllmembranen des Chloroplasten ist damit wesentlich für das Wachstum und die Entwicklung von Pflanzen. Einerseits sind damit Redox-aktive Metalle in Protein- oder Komplex-gebundener Form innerhalb der Elektronentransportkette essentiell. Andererseits können sie unter Stress-Bedingungen für die Pflanze (z.B. bei Eisen-Überschuss) durch die Bildung von Sauerstoffradikalen über ihre freien, reaktiven, ionischen Zustände toxisch wirken. Daher müssen insbesondere in Chloroplasten, Metall-Transport und Homöostase strikt reguliert und kontrolliert werden. Das molekulare Verständnis des Eisentransports in Chloroplasten kann damit zu einer erfolgreichen Anzucht von Pflanzen unter extremen Umweltbedingungen wie Eisenmangel (z.B. alkalische Böden in Südeuropa), Metall-verseuchten Böden oder unter hoher Lichteinstrahlung beitragen. Die Permease PIC1, ein Membranprotein der inneren Hüllmembran, konnte von uns erstmalig als zentrale molekulare Komponente des Eisentransports im Chloroplasten identifiziert und in der Modellpflanzen Arabidopsis thaliana charakterisiert werden. In der Folge konnten wir mit dem Protein NiCo, einem potentiellen Transporter für Nickel und/oder Cobalt Metallionen, einen Kandidaten für die Interaktion mit PIC1 in den Chloroplasten-Hüllmembranen isolieren. Fehlt ein funktionelles PIC1 oder NiCo Protein, so entstehen stark chlorotische, Zwergen-wüchsige und nicht lebensfähige Pflanzen, die nicht mehr in der Lage sind Photosynthese zu betreiben. Zwei weitere Proteine - ABCI10 und ABCI12 - bilden ebenfalls einen Komplex in der inneren Hüllmembran von Chloroplasten. Auch die Funktion von ABCI10 und ABCI12 ist essentiell für die Metallhomöostase, die Photosynthese und das Wachstum der Pflanze. Interessanterweise repräsentieren ABCI10 und ABCI12 zwei Komponenten eines neuartigen ECF ABC-Transporter Komplexes, der bisher noch nicht in Eukaryonten wie Pflanzen und Tieren sondern nur in Bakterien beschrieben wurde. Dies demonstriert die evolutionäre Entstehung der Chloroplasten durch die Endosymbiose und eröffnet die Möglichkeit, die Funktion eines Transporters prokaryotischen Ursprungs in einer eukaryotischen Zelle zu untersuchen.

Publications

• (2007). Intracellular transport: solute transport in chloroplasts, mitochondria, peroxisomes and vacuoles, and between organelles. In Plant Solute Transport, Yeo, A.R. and Flowers, T.J. (eds.), Oxford, U.K.: Blackwell Publishing, Ltd., pp. 133-192
  Philippar, K. and Soll, J.
  
• (2007). PIC1, an ancient permease in Arabidopsis chloroplasts, mediates iron transport. Plant Cell 19, 986-1006
  Duy, D., Wanner, G., Meda, A.R., von Wiren, N., Soll, J., and Philippar, K.
  
• (2007). Solute channels of the outer membrane: from bacteria to chloroplasts. Biol Chem. 388, 879-889
  Duy, D., Soll, J., and Philippar, K.
  
• (2011). GeneTrail as a powerful tool to identify functional categories from transcriptomic data sets in Arabidopsis thaliana. BMC Plant Biol., 11:87
  Schuler, M., Keller, A., Backes, C., Philippar, K., and Bauer, P.
  
• (2011). The chloroplast permease PIC1 regulates plant growth and development by directing homeostasis and transport of iron. Plant Physiol. 155, 1709-1722
  Duy, D., Stübe, R., Wanner, G., and Philippar, K.
  
• (2013). AtRAP - the single octotricopeptide repeat protein in Arabidopsis is involved in chloroplast rRNA maturation. Plant Cell 26, 777–787
  Kleinknecht, L., Wang, F., Stübe, R., Philippar, K., Nickelsen, J., and Bohne, A.V.
  
• (2013). Iron-dependent modifications of the flower transcriptome, proteome, metabolome and hormonal content in an Arabidopsis ferritin mutant. J. Ex. Bot. 64, 2665-88
  Sudre, D., Gutierrez-Carbonell, E., Lattanzio, G., Rellán-Álvarez, R., Gaymard, F., Wohlgemuth, G., Fiehn, O., Álvarez-Fernández, A., Zamarreño, AM., Bacaicoa, E., Duy, D., García-Mina, JM., Abadía, J., Philippar, K., López-Millán, AF., and Briat, JF.
  
• (2016). Chloroplast iron transport proteins - function and impact on plant physiology. Front. Plant Sci. 7:178
  López-Millán, A., Duy, D., and Philippar, K.
  
• (2019). Essential and Detrimental - an Update on Intracellular Iron Trafficking and Homeostasis. Plant & Cell Physiology
  Vigani, G., Solti, A., Thomine, S. and Philippar, K.