Von den Genen zum Verhalten: genetische Analyse der neuronalen Netzwerke des Polarisationssehens in der Fruchtfliege Drosophila melanogaster
Zusammenfassung der Projektergebnisse
Das visuelle System von Drosophila melanogaster ist eines der am besten verstandenen Modellsysteme in der Entwicklungsgenetik. In den letzten Jahrzehnten wurde es auch zu einem wichtigen Modell, um zu verstehen, wie neuronale Schaltkreise die visuelle Wahrnehmung steuern. Insbesondere die Untersuchung der Photorezeptoren R1-6 und ihrer postsynaptischen Zellen war entscheidend für das Verständnis, wie Richtungsselektivität in einem neuronalen Schaltkreis entsteht. Zu Beginn dieses Projekts war weitaus weniger über Funktion und Konnektivität der Photorezeptoren R7 und R8 bekannt, deren molekulare und morphologische Merkmale drei verschiedene ommatidiale Subtypen definieren (pale, yellow und DRA). Ein stochastisches Mosaik in 95 % des adulten Fliegenauges besteht aus pale und yellow Ommatidien, wobei R7 und R8 unterschiedliche Kombinationen von Rhodopsin-Genen exprimieren, was ideal ist für das Farbensehen. Die verbleibenden ~5 % der Ommatidien bilden ein schmales Band entlang des dorsalen Augenrandes (den so genannten „dorsalen Randbereich“ oder DRA), in dem R7 und R8 monochromatische Paare von Polarisationssensoren mit vergrößertem Durchmesser und orthogonal ausgerichteten, nicht verdrehten Mikrovilli-Orientierungen bilden. Außerhalb der DRA-Region wurde der distale Medulla-Zelltyp Dm8 als der stärkste postsynaptische Partner der UV-empfindlichen R7-Zellen identifiziert, der die Eingänge von ~14 benachbarten Facetten bündelt und damit ideal als Schlüsselmotiv für die Verarbeitung von Farbgegensätzen geeignet ist. Als wir anfingen, war nichts über mögliche Ähnlichkeiten oder Unterschiede zwischen Schaltkreisen für die Verarbeitung von Farb- und Himmelslichtpolarisation bekannt. Könnte derselbe Schaltkreis-Bauplan beide Reize verarbeiten? Oder wären modalitätsspezifische Anpassungen erforderlich? Wir benutzten eine Kombination aus Neuroanatomie und Verhaltensexperimenten, um die DRA-Schaltkreise zu untersuchen. Einerseits bauten wir virtuelle Flugarenen, um die Navigationsentscheidungen einzelner Fliegen zu quantifizieren (Wildtyp oder nach Manipulation der Schaltkreise). Andererseits benutzten wir moderne lichtmikroskopische Techniken, den DRA-Schaltkreis systematisch zu charakterisieren. Etwa zur Hälfte des Projekts konnten wir auf EM-basierte Connectomics-Daten zugreifen, um synaptische Konnektivität zu untersuchen. Zu unserer Überraschung fanden wir nur in der DRA zwei verschiedene Dm8-ähnliche Zelltypen, die entweder post-synaptisch zu R7-DRA (Dm-DRA1) oder zu R8-DRA (Dm-DRA2) sind. Eine solche Verdoppelung der R7→Dm8 Schaltkreise ist gut geeignet, um orthogonale Polarisationswinkel mit gleicher Gewichtung zu verarbeiten. Schließlich haben wir verschiedene Klassen von visuellen Projektionsneuronen (so genannte MeTu-Zellen) beschrieben, von denen einige spezifisch stromabwärts von Dm- DRA1 liegen und daher als Eingang für die Polarisationsinformationen des Himmelslichts in den Zentralkomplex dienen.
Projektbezogene Publikationen (Auswahl)
-
Decoding Neural Circuit Structure and Function. Springer International Publishing.
Çelik, A. & Wernet, M. F. (Eds.)
-
Sensing Polarized Light in Insects. Oxford Research Encyclopedia of Neuroscience.
Mathejczyk, Thomas F. & Wernet, Mathias F.
-
Insect Responses to Linearly Polarized Reflections: Orphan Behaviors Without Neural Circuits. Frontiers in Cellular Neuroscience, 12.
Heinloth, Tanja; Uhlhorn, Juliane & Wernet, Mathias F.
-
Cellular and synaptic adaptations of neural circuits processing skylight polarization in the fly. Journal of Comparative Physiology A, 206(2), 233-246.
Sancer, Gizem; Kind, Emil; Uhlhorn, Juliane; Volkmann, Julia; Hammacher, Johannes; Pham, Tuyen; Plazaola-Sasieta, Haritz & Wernet, Mathias F.
-
Heading choices of flying Drosophila under changing angles of polarized light. Scientific Reports, 9(1).
Mathejczyk, Thomas F. & Wernet, Mathias F.
-
Modality-Specific Circuits for Skylight Orientation in the Fly Visual System. Current Biology, 29(17), 2812-2825.e4.
Sancer, Gizem; Kind, Emil; Plazaola-Sasieta, Haritz; Balke, Jana; Pham, Tuyen; Hasan, Amr; Münch, Lucas O.; Courgeon, Maximilien; Mathejczyk, Thomas F. & Wernet, Mathias F.
-
Autophagy-dependent filopodial kinetics restrict synaptic partner choice during Drosophila brain wiring. Nature Communications, 11(1).
Kiral, Ferdi Ridvan; Linneweber, Gerit Arne; Mathejczyk, Thomas; Georgiev, Svilen Veselinov; Wernet, Mathias F.; Hassan, Bassem A.; von Kleist, Max & Hiesinger, Peter Robin
-
Modular assays for the quantitative study of visually guided navigation in both flying and walking flies. Journal of Neuroscience Methods, 340, 108747.
Mathejczyk, Thomas F. & Wernet, Mathias F.
-
Parallel Visual Pathways with Topographic versus Nontopographic Organization Connect the Drosophila Eyes to the Central Brain. iScience, 23(10), 101590.
Timaeus, Lorin; Geid, Laura; Sancer, Gizem; Wernet, Mathias F. & Hummel, Thomas
-
Retinal Mosaics Across Fly Species: Variations on a Theme. The Senses: A Comprehensive Reference, 122-139.
Kind, Emil; Belušič, Gregor & Wernet, Mathias F.
-
Synaptic targets of photoreceptors specialized to detect color and skylight polarization in Drosophila. ELife, 10.
Kind, Emil; Longden, Kit D.; Nern, Aljoscha; Zhao, Arthur; Sancer, Gizem; Flynn, Miriam A.; Laughland, Connor W.; Gezahegn, Bruck; Ludwig, Henrique D. F.; Thomson, Alex G.; Obrusnik, Tessa; Alarcón, Paula G.; Dionne, Heather; Bock, Davi D.; Rubin, Gerald M.; Reiser, Michael B. & Wernet, Mathias F.
-
The development and function of neuronal subtypes processing color and skylight polarization in the optic lobes of Drosophila melanogaster. Arthropod Structure & Development, 61, 101012.
Sancer, Gizem & Wernet, Mathias F.
