Biological and ecological significance of pectin digestion in Phytophaga beetles

• Applicant: Dr. Roy Kirsch
• Subject Area: Animal Physiology and Biochemistry ; Ecology and Biodiversity of Animals and Ecosystems, Organismic Interactions
• Term: from 2015 to 2023
• Project identifier: Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) - Project number 277315210

• Final Report Year: 2023

Final Report Abstract

Die PG Aktivität im Darm herbivorer Käfer ist adaptiv und essentiell sowohl für deren Entwicklung als auch Überleben. Der Hauptnutzen der PGs für die Käfer ist der Aufschluss der Zellwände und nicht die Verstoffwechslung des Pektins. Einzelne Enzyme, wie auch die Gesamt-PG Aktivität im Darm können durch PGIPs inhibiert werden. Ob auf eine Diversifikation der PGs in Blattkäfern durch eine Diversität an PGIPs (und PGIP-ähnlichen Proteinen) in deren Nahrung selektiert wird/wurde bleibt aufgrund mangelnder 1 zu 1 Inhibitionsstudien unbeantwortet. Meiner Einschätzung nach stellen PGIPs keine effektive, alleinige Abwehr gegen herbivore Käfer dar, da: alle Pflanzen mehrere PGIPs exprimieren und trotz deren differenzieller Expression durch Fraß eine PG Aktivität im Insekt nachweisbar ist; die RNAi-basierte Reduktion der PG-Aktivität um ~90% keinen Einfluss auf die Entwicklung der Käferlarven hatte. Dennoch ist es denkbar, dass die Effektivität der Verdauung und damit eventuell die Fitness oligo- und polyphager Käferarten mit der Wirtspflanzenart, aufgrund ihrer spezifischen PGIP Komposition, korreliert. Somit stellen PGIPs wahrscheinlich, analog zu Proteinase Inhibitoren, eine Komponente unter vielen Abwehrmechanismen der Pflanzen gegen Fressfeinde dar. Sowohl die Entdeckung zusätzlicher potentieller PG Inhibitoren (PGIP-ähnliche Proteine) als auch alternativer „PG-Quellen“ (pektinolytische Symbionten), bilden die Basis für auf diesem Projekt aufbauende Forschung um sowohl mit Hilfe spezifischer Inhibitoren Pflanzenschutz betreiben zu können als auch die Evolution der Herbivorie in Insekten und damit die Entstehung einer unglaublichen Artenfülle besser zu verstehen.

Publications

• Drastic Genome Reduction in an Herbivore’s Pectinolytic Symbiont. Cell, 171(7), 1520-1531.e13.
  Salem, Hassan; Bauer, Eugen; Kirsch, Roy; Berasategui, Aileen; Cripps, Michael; Weiss, Benjamin; Koga, Ryuichi; Fukumori, Kayoko; Vogel, Heiko; Fukatsu, Takema & Kaltenpoth, Martin
  
• Pectin Digestion in Herbivorous Beetles: Impact of Pseudoenzymes Exceeds That of Their Active Counterparts. Frontiers in Physiology, 10.
  Kirsch, Roy; Kunert, Grit; Vogel, Heiko & Pauchet, Yannick
  
• Bacterial symbionts support larval sap feeding and adult folivory in (semi-)aquatic reed beetles. Nature Communications, 11(1).
  Reis, Frank; Kirsch, Roy; Pauchet, Yannick; Bauer, Eugen; Bilz, Lisa Carolin; Fukumori, Kayoko; Fukatsu, Takema; Kölsch, Gregor & Kaltenpoth, Martin
  
• Direct evidence for a new mode of plant defense against insects via a novel polygalacturonase-inhibiting protein expression strategy. Journal of Biological Chemistry, 295(33), 11833-11844.
  Haeger, Wiebke; Henning, Jana; Heckel, David G.; Pauchet, Yannick & Kirsch, Roy
  
• Plants use identical inhibitors to protect their cell wall pectin against microbes and insects. Ecology and Evolution, 10(8), 3814-3824.
  Kirsch, Roy; Vurmaz, Esma; Schaefer, Carolin; Eberl, Franziska; Sporer, Theresa; Haeger, Wiebke & Pauchet, Yannick
  
• Symbiont Digestive Range Reflects Host Plant Breadth in Herbivorous Beetles. Current Biology, 30(15), 2875-2886.e4.
  Salem, Hassan; Kirsch, Roy; Pauchet, Yannick; Berasategui, Aileen; Fukumori, Kayoko; Moriyama, Minoru; Cripps, Michael; Windsor, Donald; Fukatsu, Takema & Gerardo, Nicole M.
  
• New Players in the Interaction Between Beetle Polygalacturonases and Plant Polygalacturonase-Inhibiting Proteins: Insights From Proteomics and Gene Expression Analyses. Frontiers in Plant Science, 12.
  Haeger, Wiebke; Wielsch, Natalie; Shin, Na Ra; Gebauer-Jung, Steffi; Pauchet, Yannick & Kirsch, Roy
  
• Evolution of Polygalacturonases and Polygalacturonase‐Inhibiting Proteins: A View Beyond the Classical Perspective. Annual Plant Reviews online, 81-122.
  Haeger, Wiebke; Pauchet, Yannick & Kirsch, Roy
  
• Metabolic novelty originating from horizontal gene transfer is essential for leaf beetle survival. Proceedings of the National Academy of Sciences, 119(40).
  Kirsch, Roy; Okamura, Yu; Haeger, Wiebke; Vogel, Heiko; Kunert, Grit & Pauchet, Yannick