Die multiplen Symbiosen von Flagellaten und deren bakteriellen Endo- und Ektobionten in Trockenholztermiten: Eine Analyse von Ultrastruktur, Phylogenie und Kospeziation.
Zusammenfassung der Projektergebnisse
Niedere Termiten sind zur Celluloseverdauung auf ihre symbiontischen Darmflagellaten angewiesen. Die Identitäten und die Funktionen der mit den Flagellaten assoziierten Prokaryoten sind hingegen noch weitgehend unerforscht. Wir haben die bakteriellen Endound Ektosymbionten mehrerer Flagellatenarten aus Trockenholz-Termiten im Hinblick auf Struktur, Vorkommen, Identität, mögliche Koevolution und Funktion näher untersucht. Unsere Erkenntnisse mündeten in fünf Publikationen und diversen Tagungsbeiträgen. Voraussetzung für eine Analyse der Kospeziation zwischen devescoviniden Flagellaten und deren Symbionten war eine Aufklärung die Artenzusammensetzung der Devescoviniden aus der Termite Incisitermes marginipennis. Wir konnten zeigen, dass die in der Literatur beschriebene Diversität von 10 Arten der Gattungen Devescovina und Metadevescovina auf einer Fehleinschätzung der morphologischen Daten beruht. Unsere molekularen und ultrastrukturellen Ansätze belegen stattdessen die Anwesenheit nur einer einzigen Art (Devescovina modica), deren Oberfläche im Gegensatz zu Metadevescovina spp. nicht mit Spirochaetales besiedelt ist. An den stäbchenförmigen Ektobakterien auf Devescovina, die zu den Bacteroidales gehören und von uns als „Candidatus Armantifilum devescovinae“ beschrieben wurden, konnten wir – erstmals für ein Ektobakterium – eine Kospeziation mit ihrem Wirt nachgewiesen. Zur Klärung der Bakterienfunktionen in dieser anscheinend hochspezifischen Symbiose erweiterten wir unser Projekt und untersuchten die mögliche Rolle der Flagellaten- Symbionten von Trockenholz-Termiten bei der Stickstoff-Fixierung. Tatsächlich konnten wir zeigen, dass die Ektobionten von Devescovina zwei Paraloge von nifH besitzen, wovon jedoch nur eines exprimiert wird. Untersuchungen an den multiplen Symbiosen der Flagellatenart Joenia annectens zeigten, dass die Termite Kalotermes flavicollis zwei verschiedene Phylotypen beherbergt, die auch jeweils unterschiedliche ektobiontische Linien von ektobiontischen Bacteroidales besitzen. Weiterhin wurde im Cytoplasma eines der Joenia-Populationen ein spezifischer Phylotyp von Endomikrobien gefunden. Da jedoch nicht alle Joenia-Zellen diese Endomikrobien besitzen, scheinen diese nicht essentiell zu sein. Als Ektobionten konnten Spirochaeten der Gattung Treponema nachgewiesen werden. Weiterhin wurden multiple Symbiosen bei Flagellaten aus der Gattung Trichonympha gefunden. Während diese in vielen Termitenarten vorkommende Gattung typischerweise Endobakterien aus dem Phylum Elusimicrobia aufweisen, konnten wir zeigen, dass diese Flagellaten in Trockenholztermiten eine eigene Entwicklungslinie bilden und stattdessen mit bislang unbekannten Aktinobakterien assoziiert sind, welche die Endomicrobia möglicherweise auch funktionell ersetzen. Während diese Bakterien in allen der untersuchten Termiten vorhanden waren, erwies sich die Besiedelung der Flagellaten mit sekundären Symbionten erneut als sehr verschieden. Die Besiedelungsmuster der Flagellaten mit diversen Symbionten weisen auf eine mögliche Redundanz oder Komplementation der jeweiligen Funktionen hin. Da speziell Stickstoffverbindungen in der Holznahrung der Termiten knapp sind, spielen Fixierung von Luftstickstoff und eine Aufwertung von stickstoffhaltigen Stoffwechselabfällen von Flagellaten und Termite durch die bakterielle Darmmikrobiota vermutlich eine wichtige Rolle. Erste Genomanalysen anderer Autoren stützen diese Vermutung. In Anbetracht der mangelden Kultivierbarkeit sind unsere Ergebnisse eine wichtige Voraussetzung für die Aufklärung der funktionellen Interaktionen in der Dreiersymbiose Termiten–Flagellaten–Bakterien mit weiteren genomische und transkriptomischen Untersuchungen.
Projektbezogene Publikationen (Auswahl)
- (2009). The true diversity of devescovinid flagellates in the termite Incisitermes marginipennis. Protist 160, 522–535
Strassert, J.F.H., Desai, M.S., Brune, A., Radek, R.
- (2010). Identification and localization of the multiple bacterial symbionts of the termite gut flagellate Joenia annectens. Microbiology 156, 2068–2079
Strassert, J.F.H., Desai, M.S., Radek, R., Brune, A.
- (2010). Strict cospeciation of devescovinid flagellates and Bacteroidales ectosymbionts in the gut of dry-wood termites (Kalotermitidae). Environ. Microbiol. 12, 2120–2132
Desai, M.S., Strassert, J.F.H., Meuser, K., Hertel, H., Ikeda-Ohtsubo, W., Radek, R., Brune, A.
- (2012). Bacteroidales ectosymbionts of gut flagellates shape the nitrogen-fixing community in dry-wood termites. ISME J.
Desai, M.S., Brune, A.
(Siehe online unter https://doi.org/10.1038/ismej.2011.194)
