SFB 648:  Molekulare Mechanismen der Informationsverarbeitung in Pflanzen

• Fachliche Zuordnung: Biologie ; Medizin
• Förderung: Förderung von 2005 bis 2016
• Projektkennung: Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) - Projektnummer 5486253

• Erstellungsjahr: 2017

Zusammenfassung der Projektergebnisse

Wachstum, Entwicklung und Abwehrreaktionen von Pflanzen sind flexible Prozesse, die durch äußere abiotische Stimuli oder biotische Faktoren wie bspw. pathogene oder herbivore Organismen reguliert werden. Die Anpassung von Pflanzen an Umweltbedingungen ist abhängig von der effizienten Perzeption äußerer Signale sowie der intrazellulären und intraorganismischen Signalweiterleitung. Ein Hauptziel des SFB 648 war ein besseres Verständnis der Prinzipien pflanzlicher Signalprozessierung. Die Forschungsprojekte waren in drei multidisziplinäre Forschungsgebiete unterteilt, in deren Fokus die Interaktion von Pflanzen mit Pathogenen (Projektbereich A), intrazelluläre pflanzliche Signalweiterleitung (Projektbereich B) und Signalprozessierung mit Schwerpunkt auf epigenetischen Kontrollmechanismen (Projektbereich C) standen. Pflanzliche Signalweiterleitung und Abwehrreaktionen in Pflanze-Pathogen-Interaktionen (Projektbereich A) wurden nach Infektion von Pflanzen mit dem bakteriellen Tomaten- und Paprika-Pathogen Xanthomonas campestris pv. vesicatoria, dem pilzlichen Mais-Pathogen Colletotrichum graminicola, dem Oomyceten Phytophthora infestans und dem Tomatenzwergbusch-Virus (Tomato Bushy Stunt Virus, Modellsystem zur Analyse von Einzelstrang-RNA-Viren) untersucht. Forschungsthemen im Bereich der Pathogenassoziierten Signalweiterleitung umfassten die bakterielle Adaptation an Umwelteinflüsse, den Transport und die funktionelle Charakterisierung von bakteriellen Effektorproteinen sowie virale Replikationsprozesse. Im Fokus der Analysen pflanzlicher Reaktionen nach Pathogenbefall standen die Induktion basaler pflanzlicher Abwehrreaktionen nach Erkennung von “pathogen-associated molecular patterns” (PAMPs) oder viralen RNAs. Wichtige Erfolge wurden u.a. bei der funktionellen Charakterisierung des TAL (“transcription activator-like”)-Effektors AvrBs3 und der Klonierung des korrespondierenden Resistenzgens erzielt. Zudem wurde ein zellfreies pflanzliches System zur Analyse der viralen Replikation und des Virus-induzierten RNA-“Silencing” etabliert sowie pflanzliche Proteine identifiziert, die an der Erkennung von PAMPs beteiligt sind. Schwerpunkt von Forschungsarbeiten zur intrazellulären pflanzlichen Signalweiterleitung (Projektbereich B) waren Mitogen-aktivierte Proteinkinase (MAPK)-Kaskaden und Calcium-vermittelte Signalprozesse in Abhängigkeit von Umweltfaktoren. Desweiteren wurde die Bedeutung von Phosphoinositiden und Inositolphosphaten während pflanzlicher Abwehrreaktionen und Hormon-abhängiger Prozesse analysiert sowie die Regulation der Terpenbiosynthese nach Befall von Pflanzen durch Herbivore untersucht. Ein weiteres Forschungsthema war der pflanzliche Elongatorkomplex, welcher in tRNA-Modifikationen involviert ist und verschiedene pflanzliche Prozesse wie bspw. Blattwachstum, Entwicklung und Abwehrreaktionen beeinflusst. Bedeutende Forschungserfolge wurden insbesondere bei der Identifizierung von Calciumtransportern in Chloroplasten und der Entdeckung neuer MAPK-Substrate erzielt. Zu letzteren zählen die IQD-Proteine, die an Signalweiterleitungsprozessen beteiligt sind und durch ihre Bindung an Mikrotubuli zur Zellmorphogenese beitragen. Im Projektbereich C wurden epigenetische Mechanismen, welche heterochromatisches Gen-“Silencing” kontrollieren, sowie Aurora-Kinasen analysiert, welche in die Kontrolle des Zellzyklus und die epigenetische Regulation involviert sind. Die Etablierung eines Luciferase-basierten Reportersystems ermöglichte die Analyse von transkriptionellem Gen-“Silencing” und führte zur Identifizierung von pflanzlichen “Silencing”-Suppressoren. Ein neues Projekt in der letzten Förderphase des SFB etablierte Colletotrichum graminicola als Modellsystem für epigenetische Analysen und zeigte epigenetische Kontrollmechanismen der pilzlichen Virulenz auf. Die Identifizierung des ersten Protein-kodierenden Gens auf einem pflanzlichen B-Chromosom gilt als Durchbruch, da die entbehrlichen B-Chromosomen bislang als “Gen-los” beschrieben wurden. Die multidisziplinäre Kooperation zwischen den verschiedenen Projekten im SFB 648 mit Fokus auf Genetik, Epigenetik, Biochemie oder Zellbiologie haben wesentlich zu einem besseren Verständnis grundlegender pflanzlicher Prozesse beigetragen. Die wissenschaftlichen Ergebnisse bilden eine exzellente Grundlage für zukünftige Forschungsverbünde.

Projektbezogene Publikationen (Auswahl)

• (2006) The Arabidopsis SUVR4 protein is a nucleolar histone methyltransferase with preference for monomethylated H3K9. Nucl Acid Res 34: 5461-5470
  Thorstensen T, Fischer A, Sandvik SV, Johnson SS, Grini P, Reuter G and Aalen R
  
• (2007) A bacterial effector acts as a plant transcription factor and induces a cell size regulator. Science 318: 648-651
  Kay S, Hahn S, Marois E, Hause G and Bonas U
  
• (2007) Plant pathogen recognition mediated by promoter activation of the pepper Bs3 resistance gene. Science 318: 645-648
  Römer P, Hahn S, Jordan T, Strauß T, Bonas U and Lahaye T
  
• (2007) Prerequisites for terminal processing of thylakoidal Tat substrates J Biol Chem 282: 24455-24462
  Frielingsdorf S and Klösgen RB
  
• (2007) Salicylic acid affects susceptibility of Solanum tuberosum to Phytophthora infestans. Mol Plant-Microbe Interact 20: 1346-1352
  Halim VA, Eschen-Lippold E, Altmann, S, Birschwilks M, Scheel D and Rosahl S
  
• (2008) Bs3 resistance gene and methods of use. Patent No. PCT/US2008/077639
  Bonas U, Lahaye T and Römer P
  
• (2008) HpaC controls substrate specificity of the Xanthomonas type III secretion system. PLoS Path 4: e1000094
  Lorenz C, Schulz S, Wolsch T, Rossier-Conway O, Bonas U and Büttner D
  
• (2009) Aurora1 phosphorylation activity on histone H3 and its cross-talk with other posttranslational histone modifications in Arabidopsis. Plant J 59: 221-230
  Demidov D, Hesse S, Tewes A, Rutten T, Fuchs J, Ashtiyani RK, Lein S, Fischer A, Reuter G and Houben A
  
• (2009) Breaking the code of DNA-binding specificity of TAL-type III effectors. Science 326: 1509-1512
  Boch J, Scholze H, Schornack S, Landgraf A, Hahn S, Kay S, Lahaye T, Nickstadt A and Bonas U
  
• (2009) Epigenetic programming via histone methylation at WRKY53 controls leaf senescence in Arabidopsis thaliana. Plant J 58: 333-346
  Ay N, Irmler K, Fischer A, Uhlemann R, Reuter G and Humbeck K
  
• (2009) Flg22 regulates the release of an ethylene response factor substrate from MAP kinase 6 in Arabidopsis thaliana via ethylene signaling. Proc Natl Acad Sci USA 106: 8067-8072
  Bethke G, Unthan T, Uhrig JF, Pöschl Y, Gust AA, Scheel D and Lee J
  
• (2009) Recognition of AvrBs3-like proteins is mediated by specific binding to promoters of matching pepper Bs3 alleles. Plant Physiol 150: 1697-1712
  Römer P, Strauss T, Hahn S, Scholze H, Morbitzer R, Grau J, Bonas U and Lahaye T
  
• (2009) Restoring a maize root signal that attracts insect-killing nematodes to control a major pest. Proc Natl Acad Sci USA 106: 13213-13218
  Degenhardt J, Hiltpold I, Köllner T G, Frey M, Gierl A, Gershenzon J, Hibbard BE, Ellersieck MR and Turlings TCJ
  
• (2010) Elongator function in tRNA wobble uridine modification is conserved between yeast and plants. Mol Microbiol 76: 1082-1094
  Mehlgarten C, Jablonowski D, Wrackmeyer U, Tschitschmann S, Sondermann D, Jäger G, Gong Z, Byström AS, Schaffrath R and Breunig KD
  
• (2010) Functional characterization of the Xcs and Xps type II secretion ATPase HrcN from the plant pathogen Xanthomonas campestris pv. vesicatoria. New Phytol 187: 983-1002
  Szczesny R, Jordan M, Schramm C, Schulz S, Cogez V, Bonas U and Büttner D
  
• (2010) Herbivoreinduced SABATH methyltransferases of maize that methylate anthranilic acid using S-adenosyl-L- methionine. Plant Physiol 153: 1795-1807
  Köllner TG, Lenk C, Zhao N, Seidl-Adams I, Gershenzon J, Chen F and Degenhardt J
  
• (2010) Modular DNA-binding domains and methods of use. Patent No. PCT/IB2010/000154
  Bonas U, Boch J, Schornack S and Lahaye T
  
• (2010) Pathogen-inducible promoters and their use in enhancing the disease resistance of plants. Patent No. PCT/US2009/063791
  Lahaye T, Römer P, Schornack S, Boch J and Bonas U
  
• (2010) Polynucleotides encoding caryophyllene synthase and uses thereof. European Patent Office WO2010049506 A2
  Degenhardt J, Köllner TG, Gershenzon J, Crocoll C, Turlings TCJ, Hiltpold I
  
• (2010) Suppression of the AvrBs1- specific hypersensitive response by the YopJ effector homolog AvrBsT from Xanthomonas depends on a SNF1-related kinase. New Phytol 187: 1058-1074
  Szczesny R, Büttner D, Escolar L, Schulze S, Seiferth A and Bonas U
  
• (2011) Secretion of early and late substrates of the type III secretion system from Xanthomonas is controlled by HpaC and the C-terminal domain of HrcU. Mol Microbiol 79: 447-467
  Lorenz C and Büttner D
  
• (2011) The SUVR4 histone lysine methyltransferase binds ubiquitin and converts H3K9me1 to H3K9me3 on transposon chromatin in Arabidopsis. PloS Genetics 7: e1001325
  Veiseth SV, Rahman MA, Yap KL, Fischer A, Egge-Jacobsen W, Reuter G, Zhou M-M, Aalen H and Thorstensen T
  
• (2012) Activation of defense against Phytophthora infestans in potato by down-regulation of syntaxin gene expression. New Phytol 193: 985-996
  Eschen-Lippold L, Landgraf R, Smolka U, Schulze S, Heilmann M, Heilmann I, Hause G and Rosahl S
  
• (2012) Analysis of new type III effectors from Xanthomonas uncovers XopB and XopS as suppressors of plant immunity. New Phytol 195: 894-911
  Schulze S, Kay S, Büttner D, Egler M, Eschen-Lippold L, Hause G, Krüger A, Lee J, Müller O, Scheel D, Szczesny R, Thieme F and Bonas U
  
• (2012) Remodeling of cytokinin metabolism at infection sites of Colletotrichum graminicola on maize leaves. Mol-Plant-Microbe Interact 25: 1073-1082
  Behr M, Motyka V, Weihmann F, Malbeck J, Deising HB and Wirsel SG
  
• (2012) Variable regions of PI4P 5-kinases direct PtdIns(4,5)P2 towards alternative regulatory functions in tobacco pollen tubes. Front Plant Sci 2: 114
  Stenzel I, Ischebeck T, Quint M and Heilmann I
  
• (2012). IDN2 has a role downstream of siRNA formation in RNA- directed DNA methylation. Epigenetics 7: 950-960
  Finke A, Kuhlmann M and Mette MF
  
• (2013) A pathogen type III effector with a novel E3 ubiquitin ligase architecture. PLoS Pathog 9: e1003121
  Singer AU, Schulze S, Skarina T, Xu X, Cui H, Eschen-Lippold L, Egler M, Srikumar T, Raught B, Lee J, Scheel D, Savchenko A and Bonas U
  
• (2013) AGO/RISC-mediated antiviral RNA silencing in a plant in vitro system. Nucleic Acids Res 41: 5090-5103
  Schuck J, Gursinsky T, Pantaleo V, Burgyán J and Behrens SE
  
• (2014) Altered expression of Aurora kinases in Arabidopsis results in aneu- and polyploidization. Plant J 80: 449-461
  Demidov D, Lermontova I, Weiss O, Fuchs J, Rutten T, Kumke K, Sharbel TF, Van Damme D, De Storme N, Geelen D and Houben A
  
• (2014) Repeat 1 of TAL effectors affects target specificity for the base at position zero. Nucleic Acids Res 42: 7160-7169
  Schreiber T and Bonas U
  
• (2014) The ABC transporter ABCG1 is required for suberin formation in potato tuber periderm. Plant Cell 26: 3403-3411
  Landgraf R, Smolka U, Altmann S, Eschen-Lippold L, Senning M, Sonnewald S, Weigel B, Frolova N, Strehmel N, Hause G, Scheel D, Böttcher C and Rosahl S
  
• (2014) The Arabidopsis thaliana mitogen-activated protein kinases MPK3 and MPK6 target a subclass of 'VQ-motif'-containing proteins to regulate immune responses. New Phytol 203: 592-606
  Pecher P, Eschen-Lippold L, Herklotz S, Kuhle K, Naumann K, Bethke G, Uhrig J, Weyhe M, Scheel D and Lee J
  
• (2015) Homeologs of the Nicotiana benthamiana antiviral ARGONAUTE1 show different susceptibilities to microRNA168- mediated control. Plant Physiol 168: 938-952
  Gursinsky T, Pirovano W, Gambino G, Friedrich S, Behrens SE and Pantaleo V
  
• (2016) Arabidopsis thaliana DM2h (R8) within the Landsberg RPP1-like resistancel locus underlies three different cases of EDS1-conditioned autoimmunity. PLoS Genet 12: e1005990
  Stuttmann J, Peine N, Garcia AV, Wagner C, Choudhury SR, Wang Y, James GV, Griebel T, Alcazar R, Tsuda K, Schneeberger K and Parker JE
  
• (2016) Bacterial AvrRpt2-like cysteine proteases block activation of the Arabidopsis mitogen-activated protein kinases, MPK4 and MPK11. Plant Physiol 171: 2223-2238
  Eschen-Lippold L, Jiang X, Elmore J M, Mackey D, Shan L, Coaker G, Scheel D and Lee J
  
• (2016) Characterization of biosynthetic pathways for the production of the volatile homoterpenes DMNT and TMTT in Zea mays. Plant Cell 28: 2651-2665
  Richter A, Schaff C, Zhang Z, Lipka AE, Tian F, Köllner TG, Schnee C, Preiß S, Irmisch S, Jander G, Boland W, Gershenzon J, Buckler ES and Degenhardt J
  
• (2016) Generation of chromosomal deletions in dicotyledonous plants employing a user-friendly genome editing toolkit. Plant J 89: 155-168
  Ordon J, Gantner J, Kemna J, Schwalgun L, Reschke M, Streubel J, Boch J and Stuttmann J
  
• (2016) Non-host resistance induced by the Xanthomonas effector XopQ is widespread within the genus Nicotiana and functionally depends on EDS1. Front Plant Sci 7: 1796
  Adlung N, Prochaska H, Thieme S, Banik A, Blüher D, John P, Nagel O, Schulze S, Gantner J, Delker C, Stuttmann J and Bonas, U
  
• (2016) Structural basis for tRNA modification by Elp3 from Dehalococcoides mccartyi. Nat Struct Biol 23: 794-802
  Glatt S, Zabel R, Kolaj-Robin O, Onuma OF, Baudin F, Graziadei A, Taverniti V, Lin TY, Baymann F, Séraphin B, Breunig KD and Müller CW
  
• (2017) Architecture of the yeast Elongator complex, EMBO Rep 18: 264-279
  Dauden MI, Kosinski J, Kolaj-Robin O., Desfosses A., Ori A, Faux C, Hoffmann NA, Onuma OF, Breunig KD, Beck M, Sachse C, Seraphin B, Glatt S and Müller CW
  
• (2017) Rye B chromosomes encode a functional Argonaute-like protein with in vitro slicer activities similar to its A chromosome paralog. New Phytol 213: 916-928
  Ma W, Gabriel TS, Martis MM, Gursinsky T, Schubert V, Vrana J, Dolezel J, Grundlach H, Altschmied L, Scholz U, Himmelbach A, Behrens SE, Banaei-Moghaddam AM and Houben A
  
• (2017) The IQD family of calmodulin-binding proteins links calcium signaling to MTs, membrane subdomains, and the nucleus. Plant Physiol 173: 1692-1708
  Bürstenbinder K, Möller B, Plötner R, Stamm G, Hause G, Mitra, D and Abel S
  
• (2017) The predicted lytic transglycosylase HpaH from Xanthomonas campestris pv. vesicatoria associates with the type III secretion system and promotes effector protein translocation. Infect Immunol 85: e00788-16
  Hausner J, Hartmann N, Jordan M and Büttner D